Centro Agronómico Tropical De Investigación Y Enseñanza

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CENTRO AGRONÓMICO TROPICAL DE INVESTIGACIÓN Y ENSEÑANZA ESCUELA DE POSGRADO Efecto de la estructura de sistemas agroforestales de cacao y de su contexto local, sobre las poblaciones de dípteros polinizadores del cacao y su relación con la producción en Bocas del Toro, Panamá por Claudio Tony Córdoba Correoso Tesis sometida a consideración de la Escuela de Posgrado como requisito para optar por el grado de Magister Scientiae en Agricultura Ecológica Turrialba, Costa Rica, 2011 II DEDICATORIA A Dios, por darme la sabiduría y la fortaleza para enfrentar los retos y los obstáculos en estos dos años de estudio. III A mi esposa he hija, quienes fueron mi inspiración y apoyo incondicional en todo momento. A mis padres y hermanos por darme animo a seguir a delante en mis estudios. AGRADECIMIENTO Quiero agradecer de manera muy especial al Instituto de Investigación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), por brindarme la oportunidad de realizar mis estudios de maestría en Agricultura Ecológica. IV A todos los miembros del comité consejero, por las recomendaciones oportunas y sabios consejos en el desarrollo de esta tesis, sus ideas fueron fundamentales para desarrollar este trabajo. Al Proyecto Cacao Centroamérica por brindarme todo su apoyo en la fase de campo. A mis amigos guías de campo quienes me acompañaron a realizar este trabajo. A todos los productores de cacao de la provincia de Bocas del Toro por su colaboración en esta investigación. BIOGRAFÍA El autor nació en Bocas del Toro, Panamá el 11 de julio de 1982. Los estudios secundarios los realizó en el Instituto Profesional Agropecuario El Silencio, graduándose como Bachiller en Ciencias Agropecuarias en el año 199. Se graduó de la Universidad de V Panamá, de la Facultad de Ciencias Agropecuarias como Ingeniero Agrónomo en 2005. En el 2006 empezó a laborar en el Instituto de Investigación Agropecuaria de Panamá (IDIAP) como administrador y en el 2008 como investigador agrícola en el proyecto Sistemas Agroforestales de Cacao. En el 2009 ingresó en el CATIE, para realizar estudios de maestría en Agricultura Agroecológica. VI CONTENIDO DEDICATORIA ........................................................................................................................ III AGRADECIMIENTO ............................................................................................................... IV BIOGRAFÍA ............................................................................................................................... V CONTENIDO ........................................................................................................................... VII RESUMEN GENERAL .............................................................................................................. X GENERAL SUMMARY ........................................................................................................... XI ÍNDICE DE CUADROS .......................................................................................................... XII ÍNDICE DE FIGURAS .......................................................................................................... XIII LISTA DE UNIDADES, ABREVIADAS Y SIGLAS ........................................................... XIV 1 INTRODUCCIÓN .................................................................................................................. 1 1.1 Objetivos ..................................................................................................................... 3 1.1.1 Objetivo general .................................................................................................... 3 1.1.2 Objetivos específicos ............................................................................................ 3 1.2 Hipótesis de estudio .................................................................................................... 4 2 MARCO CONCEPTUAL....................................................................................................... 5 2.1 Generalidades del cultivo............................................................................................ 5 2.2 Biología floral del cacao ............................................................................................. 6 2.3 La polinización en el cultivo de cacao ........................................................................ 7 2.3.1 Factores que influyen en la polinización .............................................................. 9 2.4 Insectos polinizadores del cacao ............................................................................... 10 2.4.1 Factores ambientales que influyen sobre los Ceratopogónidos .......................... 11 2.4.2 Enemigos naturales y hospederos alternos ......................................................... 13 2.4.3 Ciclo de vida de los ceratopogónidos ................................................................. 13 2.4.4 Hábitat de los Ceratopogónidos .......................................................................... 14 3 MATERIALES Y MÉTODOS ............................................................................................. 16 3.1 Descripción del área de estudio ................................................................................ 16 3.1.1 Localización ........................................................................................................ 16 3.1.2 Clima................................................................................................................... 16 3.1.3 Topografía y suelos ............................................................................................. 17 3.1.4 Recursos naturales .............................................................................................. 17 3.2 Metodología .............................................................................................................. 17 3.2.1 Parcelas de muestreo ........................................................................................... 17 3.2.2 Muestreo e identificación de insectos polinizadores (Forcipomyia, Atrichopogon y Dasyhelea) ..................................................................................................................... 18 VII 3.2.3 3.2.4 Caracterización del contexto local ...................................................................... 20 Caracterización del la estructura ......................................................................... 22 3.2.4.1 Composición botánica del estrato superior del SAF de cacao ........... 22 3.2.4.2 Determinación del porcentaje de la cobertura del suelo.................... 23 3.2.4.3 Determinación del porcentaje de humedad de la hojarasca de los SAF de cacao.....................................................................................................................23 3.2.5 Determinación de la relación entre la producción potencial de cacao y la abundancia de polinizadores ............................................................................................. 24 3.3 Análisis estadístico ................................................................................................... 27 4 RESULTADOS ..................................................................................................................... 28 4.1 Abundancia de Dípteros polinizadores (géneros: Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon) ....................................................................................................................... 28 4.2 Influencia del contexto local de los SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores ......................................................................................................................... 29 4.2.1 Tipo de Relieve, pendiente y su orientación y altitud ......................................... 29 4.2.2 Uso de suelo ........................................................................................................ 30 4.3 Caracterización de la estructura de SAF de cacao .................................................... 32 4.3.1 Relieve en el cuadro de muestreo ....................................................................... 32 4.3.2 Influencia de la composición botánica del SAF de cacao sobre los polinizadores 32 4.4 Influencia de las coberturas del suelo en SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores ......................................................................................................................... 35 4.5 Influencia del porcentaje de humedad de la hojarasca sobre la abundancia de polinizadores ......................................................................................................................... 37 4.6 Determinación de la relación entre producción potencial del los SAF de cacao y abundancia de polinizadores ................................................................................................. 38 5 DISCUSION ......................................................................................................................... 40 5.1 Abundancia de Dípteros polinizadores (géneros: Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon) ....................................................................................................................... 40 5.2 Influencia del contexto local de los SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores ......................................................................................................................... 41 5.2.1 Tipo de Relieve, la pendiente y su orientación y la altitud ................................. 41 5.2.2 Uso de suelo ........................................................................................................ 42 5.3 Influencia de la estructura de SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores . 43 5.3.1 Relieve en el cuadro de muestreo ....................................................................... 43 5.3.2 Influencia de la composición botánica del SAF de cacao sobre los polinizadores 43 5.3.3 Influencia del porcentaje de las coberturas del suelo en los SAF de cacao, sobre la abundancia de polinizadores ......................................................................................... 45 5.3.4 Influencia del porcentaje de humedad de la hojarasca sobre la abundancia de polinizadores ..................................................................................................................... 46 VIII 5.4 Determinación de la relación entre producción potencial del los SAF de cacao y abundancia de polinizadores ................................................................................................. 46 6 CONCLUSIONES ................................................................................................................ 48 7 RECOMENDACIONES ....................................................................................................... 50 8 BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................................. 51 9 ANEXO …………………………………………………………………………………56 IX RESUMEN GENERAL Theobroma cacao L. es un cultivo en donde la polinización es realizada básicamente por insectos (entomófila). Esto se debe principalmente a las características morfológicas de la flor que hace casi imposible la transferencia del polen de la antera al estigma por otros agentes naturales (ejemplo: viento). Por lo cual es comúnmente aceptado que insectos Dípteros de la familia Ceratopogonidae, géneros: Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon son los principales agentes polinizadores y cuya población es uno de los factores que afecta la producción de cacao en sistemas agroforestales (SAF). El objetivo de la presente investigación fue evaluar el efecto de la estructura del SAF de cacao y de su contexto local sobre las abundancias de Dípteros polinizadores y su relación con la producción en Bocas del Toro, Panamá. Con este fin se tomaron 40 parcelas de cacao que forman parte de la red del proyecto PCC (Proyecto Cacao Centroamérica), las cuales fueron seleccionadas tomando en cuenta como fuente de variación principal el contexto local y la estructura. Los análisis se desarrollaron mediante regresiones simples con todas las variables estudiadas, construyendo modelos con aquellas que resultaron significativas. Los resultados muestran relación entre variables del contexto local y de estructura de los cacaotales sobre las poblaciones de Dípteros polinizadores. Entre las variables del contexto local que mostraron relación están: fondo de valle, zona de pendiente, orientación de la pendiente, llanuras, porcentaje de la pendiente y la altitud. Para las variables de uso de suelo: potrero, quebradas, cacao, musáceas, herbáceas, granos y tubérculos. Entre las variables de estructura que se relacionaron con los polinizadores están: abundancia de maderables, cacao, musáceas, palmáceas, frutales, porcentaje de coberturas de gramíneas, leñosas, piedras, suelo desnudo, hojarasca, musgos y helechos y porcentaje de humedad de al hojarasca. También se encontró una relación entre el porcentaje de flores polinizadas y la abundancia de Dípteros polinizadores. Palabras claves: sistema agroforestal, contexto local, estructura, Ceratopogónidos, polinizadores, Forcipomyia, Dasyhelea, Atrichopogon. X GENERAL SUMMARY Theobroma cocoa is a crop in which the pollination is basically made by insects (entomophilous). This is mainly due to the morphological characteristics of the flowers that make almost impossible the transference of the pollen from the antero the stigma by other natural agents (example: wind). That is why, it is commonly accepted that Dipterous insects of the family Ceratopogonidae, genres: Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon are the main pollinators agents and which population is one of the factors that affect the cocoa production in agroforestry systems (AFS). The objective of the following investigation was to evaluate the effect of the AFS structure of cocoa and its local context on the abundance of Dipterous pollinatorsand its relationship with the production in Bocas del Toro, Panamá. With this goal, 40 cacao farms that are part of the net of the Project PCC (Central America Cocoa Project) were taken; these farms were selected taking into account like a source of main variation the local context and the structure. The analyses were developed through simple regressions with the studied variables, constructing models with those that result meaningful. The results show a relationship between the variables of the local context and the structure of the cocoa plantations on the populations of Dipterous pollinators . In the variables of the local context that showed relationship are: Valley depth, zone of pendent, pendent orientation, plains, percentage of the pendent and the altitude. For the variables of the soil use: paddock, ravines, cocoa, musaceaes, herbaceaes, grains and tubers. In the variables of the structure that were related to the pollinators are: timber trees, cocoa, musaceaes, palmaceaes, fruit trees, percentage of grasses, woody, rocks, bare soil, litter, moss, fern and the percentage of litter humidity. Also, it was found a relationship between the percentage of pollinated flowers and the abundance of Dipterous pollinators. Key words: agroforestry, local context, structure, Ceratopogonidae, pollinators, Forcipomyia, Dasyhelea, Atrichopogon. XI ÍNDICE DE CUADROS CUADRO 1. ESPECIES DE INSECTOS REGISTRADOS EN FLORES DE CACAO POR HERNÁNDEZ, 1966 Y DETERMINADOS POR WIRTH EN 1966 (SORIA, WIRTH Y CHAPMAN, 1980). ....................... 11 CUADRO 2. DESCRIPCIÓN DE LAS VARIABLES DE CONTEXTO LOCAL .......................................... 22 CUADRO 3. DESCRIPCIÓN DE LAS VARIABLES DE ESTRUCTURA .................................................. 24 CUADRO 4. NÚMERO DE PARCELAS CON PRESENCIA DE CADA UNO DE LOS 3 GÉNEROS DE POLINIZADORES ................................................................................................................. 28 CUADRO 5. MEDIDAS RESUMEN PARA LA ABUNDANCIA DE INSECTOS POLINIZADORES .............. 29 CUADRO 6. VARIABLES DEL CONTEXTO LOCAL QUE MOSTRARON RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES ................................................................................................................. 30 CUADRO 7. VARIABLES DE USO DE SUELO QUE MOSTRARON RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES ................................................................................................................. 31 CUADRO 8. VARIABLES DE RELIEVE DEL CUADRO DE MUESTREO Y SU RELACIÓN CON LOS POLINIZADORES ................................................................................................................. 32 CUADRO 9. VARIABLES DE LA COMPOSICIÓN BOTÁNICA QUE MOSTRARON RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES.................................................................................................. 33 CUADRO 10. VARIABLES DE COBERTURA QUE MOSTRARON RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES ................................................................................................................. 35 CUADRO 11. PORCENTAJE DE HUMEDAD Y SU RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES ... 37 CUADRO 12. PORCENTAJE DE FLORES POLINIZADAS Y SU RELACIÓN CON LOS INSECTOS POLINIZADORES ................................................................................................................. 38 CUADRO 13. PORCENTAJE DE FLORES POLINIZADAS CON PRESENCIA O AUSENCIA DE POLINIZADORES EN LAS PARCELAS ..................................................................................... 39 XII ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Estructura de una flor de cacao (Aranzazu et al. 2008) ............................................... 7 Figura 2. Esquema del recorrido del polinizador al interior de la flor y la forma de transportar los granos de polen (Aranzazu et al. 2008). ......................................................................... 8 Figura 3. Mapa de ubicación del área de estudio, provincia de Bocas del Toro, Panamá. ........ 16 Figura 4.Ubicación de las parcelas de muestreo, en general se trató de ubicarlas en el centro de los cacaotales (Avelino y Deheuvels 2008). ....................................................................... 18 Figura 5. División y codificación de las subparcelas de acuerdo a la ubicación de la parcela de muestreo (Avelino y Deheuvels 2008). .............................................................................. 18 Figura 6. Distribución de los puntos de muestreos en la parcela 20m x 50m ........................... 19 Figura 7. Cajas de emergencia para la captura de insectos ceratopogónidos ............................ 20 Figura 8. Rasgos morfológicos de adultos de tres géneros de Ceratopogónidos (INBio 2008) 20 Figura 9. Grilla de puntos de muestreo para determinar los usos de suelos en la parcela ......... 21 Figura 10. Flores encerradas en la jaula para impedir la entrada de insectos ............................ 26 Figura 11. Flores por abrir expuestas a los insectos polinizadores ............................................ 26 Figura 12. Regresión entre el total de polinizadores y variables de uso de suelo. Cada grafico representa la regresión de una variable de uso de suelo: a) uso de suelo con cacao (%); uso de suelo con potreros (%). .................................................................................................. 31 Figura 13. Regresiones entre el total de polinizadores y variables de la composición botánica. Cada grafico representa la regresión de una variable de composición botánica: a) densidad de cacao ha-1; b) densidad de árboles maderables ha-1; c) densidad de musáceas ha-1; d) densidad de árboles frutales ha-1; e) densidad de palmáceas ha-1. ...................................... 34 Figura 14. Regresión entre el total de polinizadores y variables de coberturas de suelo. Cada grafico representa la regresión de una variable de cobertura: a) gramíneas herbáceas y rastreras (%); b) piedras (%); c) leñosas (%); d) suelo desnudo (%); e) hojarasca (%); y f) otros(fruta) (%). .................................................................................................................. 36 Figura 15. Regresión entre el total de polinizadores y el porcentaje de humedad de la hojarasca… ......................................................................................................................... 37 Figura 16. Regresión entre el total de polinizadores y el porcentaje de flores polinizadas. ...... 38 Figura 17. Cantidad de granos de polen observados bajo el microscopio, en flores enjauladas y flores sin jaula. .................................................................................................................... 39 XIII LISTA DE UNIDADES, ABREVIADAS Y SIGLAS SAF: Sistema Agroforestal PCC: Proyecto Cacao Centro América CATIE: Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza INBio: Instituto Nacional de Biodiversidad MIDA: Ministerio de Desarrollo Agropecuario XIV 1 INTRODUCCIÓN En la provincia de Bocas del Toro el cultivo de cacao constituye una de las actividades agrícolas más comunes desarrolladas por pequeños agricultores. Se estima que en la provincia hay 4.500 ha de cacao, las cuales en su mayor parte se encuentran en zonas indígenas de las etnias Ngobe-Bugle y Naso-Teribe, cuyos pobladores por lo general cultivan el cacao en sistemas agroforestales (SAF) con un promedio de 3,5 ha por agricultor (Pineda 2007). El promedio de rendimiento de cacao seco en la provincia es de 86 kg ha-1, lo que representa un nivel de producción muy bajo (Pineda 2007). Esto se debe principalmente a la falta de manejo, el ataque de enfermedades y en ocasiones por abandono de la plantación en donde el exceso de sombra ocasiona una reducción del potencial productivo. Pero otro factor que también puede tener gran influencia en la producción de frutos lo constituyen las poblaciones de insectos polinizadores (Young 1982), a los cuales no siempre se les da la importancia que merecen. Los cultivos tropicales, como el cacao, dependen en gran medida de los polinizadores, pues el 90% de las cosechas de cacao dependen de que la polinización se realice adecuadamente (FAO 2008). Esta polinización es básicamente entomófila, ya que el tamaño, la disposición de las estructuras florales, la incompatibilidad en plantas de cacao y un polen pegajoso no facilitan la polinización a través de otros agentes naturales como el viento (INIAP 1987, Soria 1976, Enríquez 1985). Es por esas características de la flor que este cultivo sea dependiente de las poblaciones de insectos polinizadores (Sánchez y Contreras 1984) para mantener adecuados niveles de producción (Young 1965, 1982b). Se ha determinado por diferentes estudios que dípteros de la familia Ceratopogonidae son los principales responsables de la polinización en cacao. Entre los géneros más importantes están: Forcipomyia spp, Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp. los cuales poseen las características morfológicas necesarias para realizar esta actividad (Kaufmann 1975a, Soria et al. 1980, Young 1983), destacándose entre ellos el género Forcipomyia spp. (Conabio 2008). Estos insectos polinizadores pueden transferir el polen, con entera facilidad, desde las anteras al estigma, al penetrar la flor sin ninguna dificultad. Pero, a pesar de que estos insectos son 1 magníficos agentes polinizadores del cacao, y de que toda la industria chocolatera depende casi absolutamente de su contribución, generalmente no abundan en las plantaciones de cacao (Young 1982). Esa falta de abundancia de insectos polinizadores en cacaotales puede tener diferentes causas. Puede ser resultado de la falta de un balance entre el ambiente biótico del ecosistema y el ambiente físico del clima lo cual constituye una condición indispensable para la sobrevivencia de insectos polinizadores (Soria 1997). Por su parte Klein et al. (2001) mencionan que el valor potencial de los agroecosistemas para ayudar a las especies a sobrevivir es frecuentemente ignorado, ya que los servicios esenciales de los ecosistemas pueden sufrir cuando grupos funcionales, tales como polinizadores son afectados negativamente por diferentes usos de suelo. En cuanto a las características de los agroecosistemas Kaufmann (1975a) menciona que el tipo y el espaciamiento entre árboles del dosel del cacao influyen sobre los requerimientos ecológicos de los ceratopogónidos. El conocimiento sobre ritmos naturales de poblaciones de insectos es una base para el desarrollo de programas de manejo racional de insectos útiles (Soria 1979), pero no siempre es considerado cuando se manejan los cacaotales. Por todas las razones expuestas, es que se hace necesario hacer investigación sobre las poblaciones de polinizadores del cacao. El conocimiento de la relación entre los ceratopogónidos y el cacao es importante para disponer de bases para el manejo apropiado de estos agroecosistemas, considerando la taxonomía y ecología de las especies que polinizan (Narváez y Marín 1996). Aunque en Bocas del Toro no se manejen bien los sistemas agroforestales de cacao, bajo el punto de vista técnico y económico, esta actividad, por muchos años ha sido la base del sustento de muchas familias campesinas e indígenas. Esta cultura cacaotera, ha permitido salvaguardar algunas de las riquezas naturales y el equilibrio ambiental que hoy se aprecia en gran parte de la provincia. Sin embargo, también es necesario buscar un balance entre la parte económica y ambiental en una finca para el bienestar de las familias. Es por eso que esta investigación evaluó el efecto de la estructura de los SAF y de su contexto local en donde el cacao es cultivado, las poblaciones de polinizadores y su relación con la producción, lo cual 2 proporciona datos y recomendaciones valiosos que junto a otras recomendaciones agronómicas y agroforestales apuntan a mejorar los rendimientos de cacao con prácticas amigables con el ambiente. 1.1 Objetivos 1.1.1 Objetivo general  Analizar la influencia de diferentes contextos paisajísticos y estructuras de cacaotales sobre la abundancia de Dípteros polinizadores (Ceratopogónidos: Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp.) y su relación con la producción en los Sistemas Agroforestales de cacao en Bocas del Toro, Panamá. 1.1.2 Objetivos específicos  Evaluar la influencia del tipo de relieve, la pendiente y su orientación, la altitud y finalmente los usos de suelo colindante de los SAF de cacao, sobre la abundancia de los géneros Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp..  Evaluar la influencia de la composición botánica que conforma el estrato superior de los SAF de cacao, sobre la abundancia de los géneros Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp..  Evaluar la influencia del porcentaje de la cobertura del estrato inferior en los SAF de cacao, sobre la abundancia de los géneros Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp..  Evaluar la influencia del porcentaje de humedad de la hojarasca de los SAF de cacao, sobre la abundancia de los géneros Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp..  Determinar la relación entre la abundancia de los géneros Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp. y la producción potencial de los SAF cacao. 3 1.2 Hipótesis de estudio  Existe un efecto positivo entre el tipo de relieve, la pendiente y su orientación, la altitud y los usos de suelos colindantes de los SAF de cacao, sobre la abundancia de Dípteros polinizadores.  La abundancia de Dípteros polinizadores está relacionada positivamente con la composición botánica del estrato superior de los SAF de cacao.  La abundancia de Dípteros polinizadores está relacionada positivamente con el porcentaje de cobertura del estrato inferior en los SAF de cacao.  La hojarasca con mayor porcentaje de humedad tiene influencia positiva sobre la abundancia de Dípteros polinizadores.  La producción potencial de los SAF de cacao está relacionada con la abundancia de Dípteros polinizadores (Ceratopogónidos: Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp.). 4 2 2.1 MARCO CONCEPTUAL Generalidades del cultivo El cacao es un árbol leñoso, fuerte, de porte relativamente bajo originario del soto bosque perteneciente a la familia Malvaceae, género Theobroma especie Theobroma cacao L. cuya denominación científica fue dada por el eminente botánico Lineo, quien la llamó (Theobroma cacao L.) (Pinzón et al. 2008). Theobroma significa alimento de los dioses, que se atribuye a las propiedades divinas que los indígenas consideraban en esta planta (CNCH 1988). La clasificación de cultivares de Theobroma cacao ha sido difícil, pero basado en las características morfológicas de la mazorca, la flor y las semillas, se ha logrado, hoy en día, formar tres grandes grupos: los criollos que se caracterizan por poseer estaminoides rosados, mazorcas verdes o rojas y las semillas son de color blanco; los forasteros amazónicos que se caracterizan por presentar estaminoides con pigmentación purpura, mazorcas verdes, semillas de color purpura con alta astringencia y bajo contenido de grasas; y el tipo trinitario con características botánicas intermedias entre criollos y forasteros (Mejía y Argüello 2000). Para definir el clima apropiado en este cultivo siempre se hace mención de la temperatura y la lluvia que son sin duda los factores que más importancia tienen. La luz y la radiación solar se consideran también como un factor importante. La precipitación óptima para su normal desarrollo son las que estén entre 1500 y 2500 mm. en zonas bajas más cálidas y en 1000 y 1500 mm. en las zonas más frescas o los valles altos, con temperatura media de 25 ºC (Enríquez 1985) y una humedad relativa entre 70 y 80%. (Ramos et al. 2000). Sin embargo, en algunos lugares el viento puede ser, sin lugar a dudas el factor limitante de más importancia, sin considerar ninguno de los otros, dado que un exceso de viento puede destruir toda una plantación de cacao. Con excepción del cacao nacional del Ecuador y del amelonado de África occidental que pueden tener una altura de 12 metros, el árbol de cacao normalmente alcanza una altura de 6 a 8 metros (Hardy 1961). En el mundo las mayores áreas cacaoteras están concentradas geográficamente entre los 10º de latitud norte y al Sur del Ecuador, distribuidas en el oeste Africano , América Latina y Sureste de Asia (Arévalo et al. 2004). 5 En cuanto a la estructura del árbol León (2000) menciona que el cacao presenta un marcado dimorfismo en sus ramas. Principalmente por que es un árbol que proviene de semillas en donde hay un solo eje vertical, que puede alcanzar entre uno a 1,5 m de altura, a partir de allí detiene su crecimiento apical y salen en la parte superior de tres a cinco ramas las cuales brotan de yemas que corresponden a nudos distintos, cuyo nivel de separación es cerna una de otra y en donde se forma una “horqueta”. Para seguir el crecimiento vertical la planta emite debajo de la horqueta una yema, que desarrolla en otro tallo ortotrópico el cual una ves que detenga el crecimiento apical forma otro piso de horquetas, y así sucesivamente continua el crecimiento de la planta (León 2000). 2.2 Biología floral del cacao Según estudios realizados por Ibrahim (1987) una planta de cacao puede producir en promedio 4554 ± 687 flores en seis meses, en donde se puede obtener un porcentaje de polinización efectiva que pueda formar un fruto de solo 5,2%. La flor individual del cacao es hermafrodita o completa, sostenidas por un pedicelo provisto de una constricción basal en la que se puede producir su abscisión; su longitud varía de 1-3 cm, con diámetro que fluctúa entre 0,5 a 1 cm (Barahona 1987). “El androceo está formado por 10 filamentos, 5 de los cuales son fértiles y toman el nombre de estambres y los otros 5 intercalados son infértiles y toman el nombre de estaminoides, que se ubican alrededor del pistilo a manera de protección. Los estambres son mucho más pequeños que los estaminoides y se encuentran virados hacia atrás, tomando como eje el pistilo y están recubiertos por la concha que forma el pétalo. Los pétalos están formados por tres partes claramente diferenciadas: a) la concha que nace de la base misma entre el sépalo y el estambre; b) el ribete que es un filamento de coloración blanca traslucida; c) la lígula, también llamada limbo. El pistilo está formado por un ovario súpero constituido de la fusión de cinco lóculos y cada uno puede contener de 5 a 15 óvulos fecundados dependiendo del genotipo. El estilo está formado por la fusión de cinco apéndices de unos 5 mm de largo, que terminan en un estigma compuesto de cinco filamentos” (Enríquez 1985). 6 “Las flores de cacao nacen agrupadas en sectores especializados que se denominan cojines florales. Estos están localizados alrededor del punto de inserción de las hojas, tanto en el tronco como en las ramas. Típicamente el cacao es cauliflor, es decir que sus flores se desarrollan en el tronco principal” (Enríquez 1985). La flor se abre de 20 a 25 días después de aparecer el diminuto botón floral y de no ser fecundada o por problemas de incompatibilidad genética, esta cae después de tres días (Barahona 1987). Figura 1. Estructura de una flor de cacao (Aranzazu et al. 2008) 2.3 La polinización en el cultivo de cacao El servicio de polinización es de suma importancia en la producción de alimentos y los medios de vida de los seres humanos, y relaciona directamente los ecosistemas silvestres con los sistemas de producción agrícola. Gran parte de las especies de plantas fanerógamas sólo producen semillas cuando los animales polinizadores han trasladado previamente el polen de las anteras a los estigmas de sus flores (FAO 2008). Peña (2003) define la polinización de la siguiente manera: “es la transferencia de polen viable desde las anteras (órgano masculino de la flor) al estigma (órgano femenino) de la misma flor o de una flor diferente. Después de la polinización viene la fertilización, mediante la cual el grano de polen germina en el estigma y establece contacto con el óvulo. En algunas especies la transferencia del polen depende en parte o totalmente de la acción de vectores como el viento y los insectos”. En el caso del cacao, este proceso toma alrededor de seis meses desde el momento de la polinización hasta la obtención de frutos de suficiente tamaño para ser recolectado, presumiendo que no haya habido interrupciones en el curso natural de las cosas (Young 1982). 7 En el cacao, la transferencia del polen es muy delicada, porque la flor parece estar diseñada por naturaleza para obstruir la polinización, no para favorecerla. Cada flor abierta está prácticamente diseñada para impedir que los insectos polinizadores alcancen el polen que se encuentra en los cincos grupos de anteras que tiene la flor (Young 1982). El polen de estas flores permanece viable durante tres días. Las flores están receptivas durante las primeras horas de la mañana y estas comienzan a abrirse gradualmente por la tarde continuando por la noche hasta quedar completamente abierta justo antes del amanecer. Sin embargo una porción muy grande de estas flores no son polinizadas y caen al cabo de 48 horas (Conabio 2008). El viento es considerado un factor importante en la polinización, sin embargo en el caso del cacao no es así, por el alto grado de humedad existente en las plantaciones, y por el hecho de que el polen de esa planta es muy pegajoso, lo que dificulta que el viento lo arrastre. La polinización queda, a los insectos (Young 1982). Estudios realizados confirman que un grupo de insectos del Orden Díptero de la familia Ceratopogonidae intervienen de manera efectiva en la polinización de las flores del cacao (Brew 1984). La ventaja de estos insectos es su reducido tamaño que varia entre > 1 mm a < 3mm de largo. Aquellas especies < 2 mm no son efectivos polinizadores pues no tocan el estilo cuando se ubican sobre el estaminodio (Kaufman 1975a). Figura 2. Esquema del recorrido del polinizador al interior de la flor y la forma de transportar los granos de polen (Aranzazu et al. 2008). 8 El proceso de polinización realizado por los insectos en las flores de cacao ocurre cuando la mosquita entran a una flor, que se encuentra en posición invertida, en donde llevando polen en sus cerdas torácicas lo arrastran al interior del estaminodio, deteniéndose luego a probar su superficie y así, si el estaminodios es paralelo al pistilo, los granos de polen son puestos en el estilo y/o estigma pues el tórax del mosquito se frota contra ellos. Si el estaminodio está oblicuo al pistilo, el polen se deposita solamente en la base. Como el interior es velloso con largas cerdas concentradas en la base, es imposible para el mosquito, salir por este lugar sin frotarse contra ellas. Además los granos de polen son llevados en toda la superficie del cuerpo (Kaufmann 1975c). Si el polen que dejó es aceptado por el ovario, entonces los gametos femeninos y masculinos se unen para formar el fruto del cacao (mazorca) en cuyo interior se desarrolla las semillas (almendras) de dónde más tarde se desarrollarán nuevas plantas de cacao (Bystrak y Wirth 1978). 2.3.1 Factores que influyen en la polinización La polinización por ceratopogónidos depende de varios factores como la edad y condición de la flor, el comportamiento de los mosquitos en la flor, la cantidad de polen adjunto al insecto, su tamaño, especie y sexo del insecto. (Kaufmann 1975a). Smit (1950) también menciona que la viabilidad y disponibilidad del polen es de 48 horas y declina rápidamente en su disponibilidad después de este tiempo. La polinización efectiva del cacao por ceratopogónidos es altamente dependiente de la sincronización de las poblaciones dinámicas de los mosquitos con los ciclos de floración de los árboles, y la abundancia de mosquitos relativa a la abundancia de flores. (Young 1983). Las variables ligadas a los ritmos poblacionales de actividades de los insectos y las asociadas a los ritmos de la floración determinan el modelo de fluctuación de la polinización (Soria 1977). La estructura morfológica de la flor de cacao es un factor que contribuye a dificultar la actividad polinizadora (Goita et al. 1982, Escoria 1980). En donde la disposición de los estambres dentro de la concha, la posición opuesta al pistilo, además de su viscosidad, puesto que son muy pegajosos y la ausencia de néctar y aroma, son características que limitan la polinización (Enríquez 1985; Barahona 1987). 9 Otros factores que se pueden considerar que influyen en la pérdida de la calidad de las flores de cacao, así mismo como una disminución de su fertilidad son: la deficiencia nutricional, la sequía del suelo, la presencia de la flora adventicia y la aplicación de productos para el control de problemas fitosanitarios en la época de floración (Boussard 1980). 2.4 Insectos polinizadores del cacao Múltiples estudios realizados acerca de polinizadores en el cultivo de cacao muestran que Dipteros de la familia ceratopogonidae, géneros Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon son sus principales polinizadores (Azhar y Wahi 1984, Young 1986, Martínez et al. 2000). Aunque el número total de insectos que participan en la polinización del cacao todavía no ha sido precisado, el género Forcipomyia, ha sido reconocido como la más importante (Soria et al. 1976, Soria et al. 1975, Hernández 1964). Los ceratopogónidos pueden desplazarse en su micro hábitat en todas las direcciones, su rango es de 5 a 6 m por vez, pero pueden avanzar más descansando. Al final pueden encontrar un nuevo nido para entrar, por lo que cambian constantemente dejando un nido (colonia) para entrar a otro (Kaufmann 1975a). La relación de abundancia de ceratopogónidos en cuanto a sexo (macho:hembra) varía con la especie: en F. squamipennis y F. clastrieri es 2:1, en F. inornatipennis es 1:1, y en especies de Dasyhelia es de 0.005:1 (Kaufmann 1975a). En cuanto al tema de la polinización por hembras y machos según Brew (1984), tanto machos como hembras de ceratopogónidos intervienen en la polinización efectiva. Pero otros autores afirman que las hembras son las más diligentes y los machos intervendrían poco (Soria 1970,1973, Winder 1977). Para Kaufmann (1975a) los machos de Forcipomyia squamipennis son los principales polinizadores del cacao debido a su mayor abundancia y mayor presencia en las flores de cacao en Ghana. 10 Cuadro 1. Especies de insectos registrados en flores de cacao por Hernández, 1966 y determinados por Wirth en 1966 (Soria, Wirth y Chapman, 1980). Grupo Número total de especímenes Forcipomyia (Euprojoannisia) blantoni 241 Forcipomyia (Thyridomyia) spp. 27 Dasyhelea spp 17 Cecidomyiidae 15 Atrichopogon spp 10 Thysanoptera 10 Forcipomyia (Thyridomyia)nana Macfie 8 Forcipomyia spp 8 Forcipomyia Metaforcipomyia spp 2 Culicoides spp. 2 Chironomidae 2 Forcipomyia (Trichohelea) spp 1 Forcipomyia (Microhelea) fuliginosa 1 Forcipomyia (Lasiohelea) stylifera 1 Brachypogon spp 1 Psychodidae 1 Sphaeroceridae 1 Hernández crio algunos Forcipomyia spp en laboratorio, así que las figuras no pueden ser usadas para denotar exactamente comparaciones de abundancia de mosquitos en campo. 2.4.1 Factores ambientales que influyen sobre los Ceratopogónidos Se ha determinado que las mayores poblaciones de polinizadores ocurre durante la época lluviosa, constituyendo la humedad un factor necesario para el desarrollo de los estados inmaduros de estos insectos (INIAP 1987). Durante la estación lluviosa, los polinizadores se dispersan, pues cualquier vegetal en descomposición es un sitio potencial de cría, pero en época seca, abandonan los lugares abiertos y recurren a las áreas con sombra (Kaufmann 1974). Según Winder (1978) las condiciones climáticas del día y las características de las plantaciones del cacao, que probablemente influyen en el microclima, pueden afectar la cantidad de ceratopogónidos que visitan las flores. 11 Las poblaciones de ceratopogónidos fluctúan mensual y anualmente, pero en general las poblaciones son mayores en la época lluviosa y menores en el periodo seco, debido a los requerimientos de humedad para el crecimiento de los estados inmaduros (Kaufmann 1974). Por ejemplo las poblaciones de F. squamipennis son más abundantes durante la época de lluvias debido a mayor abundancia de los lugares húmedos donde viven las larvas (Kaufmann 1975b). Las poblaciones de mosquitos varían grandemente de un lugar a otro en la misma estación. En la zona Pacífica de Guatemala, México y Nicaragua donde hay una estación seca prolongada y una estación humedad por año, la tasa de polinización estuvo en proporción directa a la cantidad de precipitación anual, sin embargo este comportamiento no se observó en el litoral Atlántico (Chapman y Soria 1983). En la zona Atlántica de Costa Rica los picos de polinización que acompañan los dos ciclos vegetativos anuales del cacao, ocurren al tiempo que las horas de brillo solar disminuyen y la lluvia y el índice P/B (Precipitación/Brillo Solar) se incrementan. Durante los periodos de tiempo seco las mosquitas Forcipomyia disminuyen, mientras que el Trips Frankliniella párvula aumenta en este mismo periodo. Desempeñando entonces un papel complementario en la polinización del cacao cuando las condiciones desfavorecen la reproducción de Forcipomyia (De la Cruz y Soria 1973). Estudios realizados por Besemer y Soria (1978) demostraron una correlación entre la longevidad de las hembras de Forcipomyia spp. y el número de días que precedieron la máxima temperatura del aire. Los picos en las temperaturas están altamente correlacionados con la mortalidad de adultos en jaulas individuales de crianza. Según Soria (1979) las fluctuaciones de poblaciones de Forcipomyia spp. están principalmente determinada por las manifestaciones meteorológicas de temperatura. Es necesario proteger estos insectos polinizadores del cacao de prácticas agrícolas rutinarias, particularmente el uso de pesticidas agrícolas que pueden afectar su poder natural de reproducción. Este principio es válido para programar el establecimiento de sistemas de manejo racionales para las plantaciones de cacao (Soria et al. 1976). 12 2.4.2 Enemigos naturales y hospederos alternos Kaufmann (1975b) menciona que los ácaros, collémbolas, hormigas, dermápteras y quilópodos, son los principales enemigos naturales para F. squamipennis los últimos tres son activos depredadores de larvas y pupas. Las colembolas se alimentan cuando no hay resistencia. El ácaro Trombiculido puede succionar grandes masas de huevos (80 en 20 minutos) y también puede atacar adultos. También se consideran los nemátodos y esporozoas como entomoparásitos de Ceratopogónidos (Mayer citado por Kaufmann 1975b). Algunos de los ceratopogónidos polinizadores del cacao son atraídos también por otras plantas como: flores de Plumbago zeylanica, Galphimia glauca, Duranta prumieri, y hojas como Citrus y Alternanthera sp. en Brasil Havea brasiliensis. La presencia de estas en las plantaciones reduce la cantidad de moscas volando en las flores del cacao (Kaufmann 1975a). 2.4.3 Ciclo de vida de los ceratopogónidos Los ceratopogónidos son gregarios toda su vida, desde los huevos hasta el empupe y al inicio de su vida adulta, hasta el apareamiento, solo dejan los enjambres para la ovoposición y la muerte. Este comportamiento favorece su posibilidad del apareamiento, así como disminuye las posibilidades de perecer ante enemigos naturales (Kaufmann 1975a). En el caso de Forcipomyia squamipennis después que los huevos son puestos en algún sustrato disponible las larvas eclosionan en 2 ó 3 días y empupan luego de 4 mudas. El tamaño de las larvas recién eclosionadas miden 0,5 mm y son semi-transparentes, las cuales llegan a crecer hasta 3,5 mm después de 4 mudas. El periodo larval es de 10 a 15 días a 20-25 ºC (Kaufmann 1975b). Las larvas de Dasyhelea tienden a ser lentas; tienen un gancho posterior en el abdomen y se mueven lentamente bajo el sustrato donde se encuentran (Borkent 2008). La pupa de F. squamipennis es de 3,5 mm, están en grupos de 3 a 100 o más, en áreas secas, pueden tener movimientos vigorosos, durante 2 a 3 días a 20-25 ºC. Los adultos de ceratopogónidos tienen una vida máxima de 12 a 16 días para los dos sexos en condiciones naturales, en laboratorio no viven más de 8 días (Kaufmann 1975a). El género Forcipomyia presenta un ciclo de vida de 27 a 28 días a 24 ºC (Hernández 1965). Es un 13 ciclo relativamente corto y ofrece la posibilidad de reproducirse fácilmente con cerca de 12 generaciones (Kaufmann 1975b). El tamaño de los Ceratopogónidos varía de > 1 mm a < 3mm de largo (Kaufmann 1975a). Tanto hembras como machos se alimentan de néctar, sin embargo existen algunas especies que necesitan chupar sangre para la maduración de los huevos (Zumbado 1999). 2.4.4 Hábitat de los Ceratopogónidos Los polinizadores necesitan materia orgánica descompuesta para reproducirse convenientemente, pues en ella depositan los huevos, completando sus ciclos vitales en el medio creado por tales sustancias (Young 1982). También utilizan los plantas fitotelmatas por su capacidad de retener agua en las brácteas florales y axilas de la hojas, puesto que les proporciona a las larvas de Ceratopogónidos un hábitat ideal (Fish y Soria 1978). Según Kaufmann (1975a) los ceratopogónidos varían en su elección de hábitats; algunas especies son positivamente fototrópicas y eligen ambientes soleados, otros son negativamente fototrópicas y viven solo en hábitats oscuros y fríos, mientras hay otros intermedios. En la entomología del cacao, no se debe considerar el grupo positivamente fototrópicas, pues ellos rara vez o nunca visitan las flores del cacao. Los medianamente fototrópicas habitan las plantaciones de cacao al menos parte del año y son polinizadores ocasionales. Pero la mayoría de especies importantes son los negativamente fototrópicas, pues son habitantes permanentes de las plantaciones donde encuentran todos sus requerimientos ecológicos, los cuales incluyen entre otros: 1) Espaciamiento del cacao: los insectos requieren espaciamiento del cacao que genere un dosel cerrado para mantener las condiciones de humedad y oscuridad, igual cuidado debe tenerse con la poda. 2) Clase de árboles de cobertura: los árboles más convenientes son los que tienen grandes contrafuertes como Piptadeniastrum africanum, Triplochiton sclerowylem, Chlorophora excelsa, Pseudospondias microcarpa, Bosqueia angolensis y Ceila pentandra, si se puede cubiertos por enredaderas como Culcasia scandence, los contrafuertes forman nichos profundos en los que llegan las raíces de la epifita, caen hojas, partes de la corteza y ramas rotas para hacer excelentes hábitats por todo el año para especies como F squamipennis, F. ashantii, F. clastrieri, F. inornatipennis y especies de Atrichopogon y Stilobezzia; y 14 3) Clase de arreglo de los substratos del terreno: desechos en descomposición, tallos de arboles, montones de cáscara de cacao que permiten lugares de crianza de estados inmaduros, con especies como F. falcinella, F. seneveti, algunas de Dasyhelea. Además de las indicadas para los contrafuertes en los arboles de sombra. En cuanto a los sitios de crianza de esta mosquita, se sabe que los desechos orgánicos, tales como las cáscaras de cacao y la hojarasca o “mulch” presentan condiciones más favorables para el desarrollo de sus estados inmaduros (INIAP 1987). Se recomienda, por lo tanto, preservar y en lo posible aumentar los sitios de crianza, para incrementar la población de insectos polinizadores y consecuentemente su acción polinizadora. Una práctica aconsejable al momento de la cosecha es dejar regados los cascarones lo más uniformemente posible en la plantación; o en el caso de hacer “pilos”, éstos deberían ubicarse en diferentes sitios con cada cosecha (INIAP 1987). Estudios realizados por Kaufmann (1975b) en Ghana muestran que medios fríos, oscuros y húmedos como las plantaciones de cacao bajo dosel cerrado, son el sitio ideal para Forcipomyia squamipennis, y los adultos se encuentran entre los contrafuertes de árboles grandes, en grietas degradadas, huecos con tallos y cáscaras de cacao en descomposición. 15 3 3.1 MATERIALES Y MÉTODOS Descripción del área de estudio 3.1.1 Localización La investigación se desarrolló en comunidades indígenas de la provincia de Bocas del Toro, Panamá, la cual cuenta con una superficie de 4 601,3 Km2. Está ubicada en el Caribe panameño, al occidente del país (MIDA-ANAM 2007). Figura 3. Mapa de ubicación del área de estudio, provincia de Bocas del Toro, Panamá. 3.1.2 Clima En Bocas del Toro llueve la mayor parte del año, con un promedio anual de los 3000 mm. Entre diciembre y febrero se registran abundantes lluvias provocadas muchas de ellas por las incursiones de los sistemas frontales del hemisferio Norte hacia las latitudes tropicales que se desplazan sobre la Cuenca del Caribe, a la brisa marina y al calentamiento diurno de la superficie terrestre (MIDA-ANAM 2007). Según el sistema de Koppen, la zona costera corresponde al clima tipo tropical muy húmedo (Afi), mientras que de 1200 a 3300 msnm está clasificado como templado muy húmedo de altura (CATIE-UICN sf). 16 3.1.3 Topografía y suelos En Bocas del Toro predomina el relieve montañoso y ríos caudalosos pocos navegables. En donde la mayor parte de los 1500 kilómetros cuadrados de superficie agrícola útil para la provincia están en el distrito de Changuinola, de los cuales 15 mil hectáreas de aluviones recientes están dedicadas, casi por entero, al cultivo del banano. El resto del territorio, tapizados por suelos rojos arcillosos o de montaña y cubiertos por un bosque tropical húmedo, está poblado por indígenas Ngobe Bugle (MIDA-ANAM 2007). En general, los suelos de la Provincia tienen una alta tendencia a la erosión hídrica, debido a su topografía escarpada y alta precipitación. Son suelos arcillosos, que retienen la humedad superficial mente y de infiltración lenta. Por lo general, son suelos ácidos con un contenido de materia orgánica que va de moderado a bajo (UICN- ORCA 1991). 3.1.4 Recursos naturales En esta región se dispone de abundantes recursos naturales, como los son: extensa superficie cubierta de bosques, áreas con vocación agropecuaria y pesquera limitada, recursos escénicos y paisajísticos para el desarrollo turístico alta diversidad biológica y potencial genético de las especies de flora y fauna (MIDA-ANAM 2007). 3.2 Metodología 3.2.1 Parcelas de muestreo Para la presente investigación se utilizó la red de investigación de 40 parcelas de cacao del PCC (Proyecto Cacao Centro América) del CATIE en Bocas del Toro, Panamá, las cuales fueron seleccionadas por Mavisoy (2009) y tomando como referencia tres escalas para su identificación altamente contrastantes y diversas:  Escala de paisaje: incluye el relieve, la altitud, vegetación boscosa y cuerpos de agua.  Escala del contexto local del cacaotal: descrito como el conjunto de sistemas colindantes al cacaotal.  Escala del cacaotal: Se describe como la estructura de la vegetación del cacaotal, tomando en cuenta las especies de sombra, los estratos y la cobertura herbácea. 17 Estas parcelas han sido delimitadas dentro de cacaotales según el modelo desarrollado por Avelino y Deheuvels (2008), el cual se puede resumir en lo siguiente: dentro de cada cacaotal seleccionado se delimitó un área de muestreo que tiene un tamaño de 1,000 m2 en forma rectangular (50 x 20) (Figura 4). Esta se encuentra dividida en 10 subparcelas o celdas de 10 x 10 m las cuales están delimitadas con estacas y dentro de las cuales se realizó el muestreo respectivo (figura 5). Figura 4.Ubicación de las parcelas de muestreo, en general se trató de ubicarlas en el centro de los cacaotales (Avelino y Deheuvels 2008). Figura 5. División y codificación de las subparcelas de acuerdo a la ubicación de la parcela de muestreo (Avelino y Deheuvels 2008). 3.2.2 Muestreo e identificación de insectos polinizadores (Forcipomyia, Atrichopogon y Dasyhelea) El muestreo de insectos polinizadores se realizó de marzo a mayo de 2010 en las 40 parcelas de cacao que forman la red del PCC. El promedio de precipitación para estos tres 18 meses según los pluviómetros instalados en 4 comunidades fue de 870 mm, lo cual representa una época lluviosa si lo comparamos con las precipitaciones en otros meses según los registros de la división climática de la Bocas Fruit Company. En cada una de las parcelas (20 x 50 m) se seleccionaron 5 celdas (de 10 x 10 m cada una) dentro de las cuales se recolectaron 400 gramos de hojarasca (hasta ramas de 1 cm de diámetro) del suelo para realizar la incubación de los insectos presentes (Figura 6). Una vez recolectada la hojarasca se midió el área de donde se extrajo esta muestra. Figura 6. Distribución de los puntos de muestreos en la parcela 20m x 50m Las muestras de hojarasca fueron colocadas en cajas de emergencia similares a las utilizadas por Mavisoy y Cabezas (2009). Estas cajas tienen en la parte central de la tapa un orificio de 12 cm de diámetro cubierta con una tela de agujero fino de color negro para permitir la aireación, entrada de luz y humedad, adherido a la tela se encuentra un tubo plástico de 10 cm de largo por 2 cm de diámetro en el cual se agregó 4 ml de solución sacarosa al 20%, funcionando como atrayente a los insectos adultos para capturarlos (Figura 7). El periodo de incubación de los insectos presentes en la hojarasca y dentro de las cajas de emergencias fue de 30 días. Durante este periodo se estuvieron haciendo revisiones cada 2 días para verificar los insectos capturados, los cuales eran extraídos del tubo plástico de 10 cm, colocados en viales provistos de alcohol al 70% y llevados al laboratorio para su posterior clasificación taxonómica a nivel de género. Cabe mencionar que se capturaban toda clase de 19 insectos presentes en la hojarasca, sin embargo en el laboratorio se identificó solo a nivel de género los insectos de la familia ceratopogonidae específicamente los géneros Forcipomyia, Atrichopogon y Dasyhelea. Para la identificación taxonómica se utilizó la clave para identificar insectos adultos de la familia Ceratopogonidae desarrollada por Borkent (INBio, 2008) (Figura 8). Figura 7. Cajas de emergencia para la captura de insectos ceratopogónidos Rasgos morfológicos Alas Forcipomyia Atrichopogon Dasyhelea Antenas Paratergito Empodium Aparato reproductor Figura 8. Rasgos morfológicos de adultos de tres géneros de Ceratopogónidos (INBio 2008) 3.2.3 Caracterización del contexto local Para caracterizar el contexto local se utilizaron los siguientes criterios: Tipo de relieve, Altitud, la pendiente y su orientación (esta información fue proporcionada por el PCC) y los usos de suelos (Cuadro 2). 20  Tipo de relieve: Se determinó si la parcela estaba ubicada en fondo de valle, llanura o zona de pendiente.  Altitud: del punto central de la parcela se determinó los metros sobre el nivel del mar con un GPS.  Pendiente y su orientación: Se tomó la orientación de la pendiente más fuerte de la parcela de muestreo y se midió su inclinación en porcentaje, se utilizó una brújula y un clinómetro.  Usos de suelo: Los usos de suelos se identificaron de acuerdo a un recorrido en forma de grilla, alrededor de la parcela. Se marcó una distancia de 60 metros desde el punto central a los cuatro costados en donde al final se marcaba una línea de 120 metros en la cual se caracterizaban cada 10 metros el uso de suelo de ese punto. Al final se hacia un recorrido de 169 puntos. Una vez definidos los usos de suelos en cada punto se procedió a calcular las proporciones de uso según los 169 puntos (Figura 9). Figura 9. Grilla de puntos de muestreo para determinar los usos de suelos en la parcela 21 Cuadro 2. Descripción de las variables de contexto local Tipo de variable Variable Unidad Fondo de valle Topografía msnm % Rango de valores 0 (ausente) 1 (presente) 0 (ausente) 1(presente) 0 (ausente) 1 (presente) 22 – 410 0 - 53 Grados desde el N 0 - 335 % 22 – 96 % % 0 – 46 0 – 45 % 0 – 41 % 0–7 % % 0 – 22 0 – 11 % % % 0–5 0–5 0–9 % 0–3 % 0 – 0,59 % 0 – 11 Zona de pendiente Llanura Altitud Pendiente Orientación de la pendiente Contexto local Uso de suelo con cacao Uso de suelo con musáceas Uso de suelo con bosque Uso de suelo con Rastrojo Uso de suelo con granos y tubérculos Uso de suelo con potrero Uso de suelo quebrada Uso de suelo con herbáceas Uso de suelo vivienda Uso de suelo camino Uso de suelo con árboles maderables Uso de suelo con árboles no maderables Uso de suelo con árboles frutales 3.2.4 Caracterización del la estructura 3.2.4.1 Composición botánica del estrato superior del SAF de cacao Los datos de composición botánica de cada una de las celdas del cuadro de muestreo fueron proporcionados por el PCC. El inventario de las plantas fue realizado siguiendo el protocolo diseñado por Avelino & Deheuvels (2009), el cual consiste en identificar cada planta con un altura ≥ 2,5 metros presente con su nombre común. También se determinó el porcentaje de cobertura del dosel bajo en el punto central de cada celda y el porcentaje de 22 cobertura del dosel alto (estratos superiores al cacao) de la parcela de muestreo. Para esto se utilizó un densiómetro semi-esférico. Con los datos de composición botánica se determinó: la densidad de cacao, la densidad de musáceas, la densidad de palmáceas, la densidad de frutales y otros, la densidad de maderables, la densidad total de especies y la riqueza de especies (Cuadro 3). 3.2.4.2 Determinación del porcentaje de la cobertura del suelo Para la obtención de estos datos se siguió el protocolo del PCC desarrollado por Deheuvels y Avelino (2008). Consistió en ubicar en el centro de cada celda (10 x 10m) un área de 1x1 metro y mediante observaciones determinar el porcentaje de cada una de las siguientes coberturas (Cuadro 3): 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. Gramíneas, otras herbáceas y rastreras Musgos y helechos Piedra Leñosas Tronco Hojarasca Suelo desnudo Otros (frutas) 3.2.4.3 Determinación del porcentaje de humedad de la hojarasca de los SAF de cacao Una vez que las muestras de hojarasca (400 g) terminarán el proceso de incubación de los insectos (30 días), se procedió a pasarlas a bolsas de papel para ser colocadas en un horno a 65˚C por 48 horas y de esta forma tener el peso seco y por consiguiente el porcentaje de humedad de esa hojarasca (Porras 2006) (Cuadro 3). 23 Cuadro 3. Descripción de las variables de estructura Tipo de variable Composición botánica del estrato superior Coberturas del suelo Humedad hojarasca de Variable Riqueza específica Densidad de cacao Densidad de musáceas Densidad de palmáceas Densidad de frutales y otros Densidad de maderables Densidad Total % cobertura del dosel alto % cobertura del dosel bajo Proporción de herbáceas, gramíneas y rastreras Proporción de musgos y helechos Proporción de piedras Proporción de leñosas Proporción de troncos Proporción de hojarascas Proporción de suelo desnudo Proporción de otros (frutas en descomposición) Unidad N˚ de especies Plantas por ha-1 Rango de valores 5 - 24 280 - 870 Plantas por ha-1 20 – 640 Plantas por ha-1 0 - 130 Plantas por ha-1 0 – 390 Plantas por ha-1 Total de plantas ha-1 10 - 390 580 - 1610 % 23,96 – 85 % 70 – 91 % 2 – 86 % 0 - 37 % 0-3 % 0-2 % 0-8 % 9 - 85 % 0 - 39 % 0-5 % 27 – 77 la Humedad 3.2.5 Determinación de la relación entre la producción potencial de cacao y la abundancia de polinizadores Para determinar la relación entre la abundancia de polinizadores y la producción potencial de los cacaotales se realizó una estimación del porcentaje de flores polinizadas. Para 24 esto se seleccionaron 5 árboles de cacao por parcela de muestreo (ó como mínimo 3 árboles cuando no existía la cantidad suficiente de árboles con flores), los cuales se ubicaron lo más cerca posible al punto de muestreo de la hojarasca en 5 celdas, un árbol por celda. En cada árbol se ubicaron dos secciones con 10 flores cada uno, estas secciones fueron ubicadas a un altura entre 1 y 2,5 metros, con flores que estuvieran a punto de abrirse. En el caso de que existieran más de 10 flores en un espacio seleccionado se eliminaban las que sobraban. De las flores (cerradas) seleccionadas 10 se encerraron en una jaula cubierta con una tela de orificios muy finos (maya anti afidos) que impedía la entrada de insectos pero si del aire (figura 10), las otras 10 se dejaron sin cubrir y expuestas a los insectos polinizadores (Figura 11). El objetivo de tener 10 flores enjauladas era para ver la posibilidad de que flores autocompatibles pudieras polinizarse sin la necesidad de insectos o por el contrario descartar esta posibilidad y atribuirle el porcentaje de flores polinizadas los insectos polinizadores. Después de 48 horas contadas a partir del día siguiente de haber marcado las flores se procedió a quitar las flores del árbol para ser colocadas en frascos y llevadas al laboratorio. Ya en el laboratorio se procedió a retirarles los estaminodios y los pétalos a cada flor con la ayuda de una pinza, dejando solamente el ovario con el estigma, el cual siendo puesto en un portaobjeto se le agregaba una gota de coloración Alexander y seguidamente se cubría con el cubreobjetos, para ser observado al microscopio y contar la cantidad de granos de polen viables en el estigma. Con la coloración Alexander es posible diferenciar entre polen abortado y polen fértil, debido a que el primero toma una coloración verde, mientras que el segundo colorea púrpura (Alexander 1980). Se consideraron flores polinizadas a las que en el microscopio se les pudieron contar un mínimo de 25 granos de polen viables en el estigma (Aranzazu et al. 2008). 25 Figura 10. Flores encerradas en la jaula para impedir la entrada de insectos Figura 11. Flores por abrir expuestas a los insectos polinizadores 26 3.3 Análisis estadístico  Estadística descriptiva Medidas resumen: se calculó la media, desvío estándar, coeficiente de variación, mínimo y máximo y la mediana, para describir de manera general las abundancias de polinizadores por metro cuadrado, por hojarasca húmeda y seca en las parcelas donde se encontró polinizadores. Para esto se utilizó el programa InfoStat versión 2010.  Modelos de regresión simple Para determinar cuáles variables del contexto local y de la estructura de SAF de cacao están relacionadas con la abundancia de los 3 géneros de polinizadores se realizaron modelos de regresión simple, en donde cada una de las variables del contexto local y de la estructura de los SAF de cacao fueron las variables regresoras y las variables de abundancia de polinizadores (Forcipomyia, Atrichopogon, Dasyhelea y total de los 3 géneros) fueron las variables respuesta. Para la selección de variables con un efecto significativo sobre la abundancia de polinizadores se tomó en cuenta un valor p menor a 0.10 ya sea con un coeficiente positivo o negativo. Los análisis se realizaron utilizando el programa R Development Core Team. 2009. 27 4 RESULTADOS 4.1 Abundancia de Dípteros polinizadores (géneros: Dasyhelea y Atrichopogon) Forcipomyia, De las cuarenta parcelas de cacao muestreadas solamente en 23 se encontraron insectos polinizadores. En donde el género Forcipomyia fue encontrado con mayor frecuencia, seguido de Dasyhelea y Atrichopogon. En ninguna de las parcelas evaluadas se encontraron los 3 géneros de polinizadores juntos, sin embargo si se pudieron encontrar 2 géneros juntos en 6 parcelas de los cuales Forcipomyia fue el que más compartió con las otras 2 especies (Dasyhelea y Atrichopogon) (Cuadro 4). La abundancia de los tres géneros de polinizadores en los 23 cacaotales es muy variable, ya que es posible encontrar desde un mínimo de 0,18 polinizadores por metro cuadrado hasta un máximo de 19,51. Iguales casos ocurre con el total de polinizadores por kilogramo de hojarasca húmeda y kilogramo de hojarasca seca, esto da como resultado tener coeficientes de variación muy altos. En el caso de la media, la más alta por metro cuadrado a nivel de género la presenta Forcipomyia, sin embargo en polinizadores por kilogramo de hojarasca húmeda los géneros Dasyhelea y Atrichopogon muestran medias más altas que Forcipomyia e iguales entre ellos, lo mismo ocurre en polinizadores por kilogramo de hojarasca seca (la hojarasca seca es producto del secado de la hojarasca húmeda en un horno a 65˚C por 48 horas) (Cuadro 5). Cuadro 4. Número de parcelas con presencia de cada uno de los 3 géneros de polinizadores Géneros Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon Forcipomyia – Dasyhelea Forcipomyia – Atrichopogon Dasyhelea – Atrichopogon Forcipomyia - Atrichopogon - Dasyhelea Total No. De parcelas con polinizadores 14 2 1 2 3 1 0 23 28 Cuadro 5. Medidas resumen para la abundancia de insectos polinizadores Variable Forcipomyia m-2 Dasyhelea m-2 Atrichopogon m-2 Total m-2 N 19 5 5 23 Media 3,80 3,58 3,03 4,58 D.E. 4,59 3,01 2,29 4,61 CV 120,62 84,27 75,63 100,71 Mín 0,17 0,91 0,33 0,18 Máx 19,51 8,72 5,79 19,51 Mediana 2,49 2,78 2,38 4,04 Forcipomyia kg-1 HoHum Dasyhelea kg-1 HoHm Atrichopogon kg-1 HoHm Total kg-1HoHm 19 2,87 2,18 76,17 0,50 8,00 2,00 5 3,40 1,52 44,61 2,00 5,50 2,50 5 3,40 4,01 117,83 1,00 10,50 1,50 23 3,85 2,66 69,14 0,50 10,50 3,00 Forcipomyia kg19 8,63 5,47 63,41 1,27 20,49 7,08 1 HoSc Dasyhelea kg5 10,17 3,71 36,52 6,13 15,38 11,15 1 HoSc Atrichopogon kg5 13,40 16,30 121,66 3,17 42,22 5,88 1 HoSc Total kg-1HoSc 23 12,25 9,24 75,42 1,27 42,22 9,31 Total: total de polinizadores; HoHum: hojarasca húmeda; HoSec: hojarasca seca; Influencia del contexto local de los SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores 4.2 4.2.1 Tipo de Relieve, pendiente y su orientación y altitud El fondo de valle, la pendiente y la orientación de la pendiente, mostraron relación estadísticamente significativa sobre el total de insectos polinizadores, la relación de la ubicación de las parcelas en fondo de valle con el total de polinizadores fue negativa, es decir que hay menos insectos polinizadores en parcelas ubicadas en fondos de valle. Mientras que las relaciones de la pendiente y la orientación de la pendiente con el total de polinizadores fueron positivas, es decir que las poblaciones de insectos polinizadores son más abundantes en parcelas con pendientes más inclinadas y una orientación más hacia el norte (Cuadro 6). 29 Para el género Forcipomyia se encontró relación estadísticamente significativa con la ubicación en fondo valle, la pendiente y llanura, siendo negativa la relación con el fondo de valle, mientras que con el porcentaje de la pendiente y llanura la relación fue positiva. Para el género Dasyhelea se encontró relación positiva con la pendiente, altitud, orientación de la pendiente y el porcentaje de la pendiente. Para el género Atrichopogon se encontró relaciones positivas con la orientación de la pendiente y el porcentaje de la pendiente, y relación negativa con la altitud (Cuadro 6). Cuadro 6. Variables del contexto local que mostraron relación con los insectos polinizadores Variable Valor dependiente Variable Relación p Fondo de valle 0,0757 Total de % Pendiente 5,66e-11 + polinizadores Orientación de la Pendiente 0,00926 + Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon 4.2.2 Fondo valle % Pendiente Llanura + + 0,0096 4,81e-07 0,0540 Zona de pendiente Altitud Orientación de la Pendiente % Pendiente + + + + 0,008169 0,02760 0,001026 0,001158 Altitud Orientación de la Pendiente % Pendiente + + 0,0375 2,97e-05 0,000215 Uso de suelo El uso de suelo con potrero quebradas y cacao mostró relación estadísticamente significativa con el total de polinizadores. La relación del total de polinizadores con el porcentaje de potreros y quebradas fue negativa, es decir, que cuando aumenta el porcentaje de estos tipos de uso de suelo alrededor de los SAF de cacao entonces hay menos insectos polinizadores, mientras que el porcentaje de uso de suelo con cacao mostró una relación positiva con el total de polinizadores, mostrando que hay mas insectos polinizadores cuando aumenta le uso de suelo con cacao (Cuadro 7), (Figura 12). 30 Para el género Forcipomyia se encontró relación estadísticamente significativa con el porcentaje de uso de suelo con cacao y musáceas. Teniendo una relación positiva con el uso de suelo con cacao y negativa con el uso de suelo con musáceas. Para el género Dasyhelea solo se encontró relación negativa con el uso de suelo con herbáceas. Para el género Atrichopogon se observó una relación significativa de los usos de suelo con bosques, granos y tubérculos, musáceas y herbáceas. La relación con bosques, granos y tubérculos y musáceas fue positiva, mientras que con herbáceas fue negativa (Cuadro 7). Cuadro 7. Variables de uso de suelo que mostraron relación con los insectos polinizadores Variable Valor dependiente Variable Relación p Total de Potrero (%) 0,00793 polinizadores Cacao (%) 0,0103 + Cacao (%) Musáceas (%) Herbáceas (%) + - 0,00354 0,00127 0,0793 Granos y Tubérculos (%) Musáceas (%) Herbáceas (%) + + - 0,000957 0,00557 0,0977 Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon a) b) 20 Total de polinizadores Total de polinizadores 20 15 10 5 0 15 10 5 0 0 20 40 60 Uso de suelo con cacao (%) 80 100 0 5 10 15 20 25 Uso de suelo con potrero (%) Figura 12. Regresión entre el total de polinizadores y variables de uso de suelo. Cada grafico representa la regresión de una variable de uso de suelo: a) uso de suelo con cacao (%); uso de suelo con potreros (%). 31 4.3 Caracterización de la estructura de SAF de cacao 4.3.1 Relieve en el cuadro de muestreo Tanto el relieve plano como el relieve ondulado mostraron una relación estadísticamente significativa con el total de polinizadores y también para los géneros Dasyhelea y Atrichopogon. La relación del relieve ondulado siempre fue positiva y la relación del relieve plano negativa, es decir la abundancia de insectos polinizadores aumenta en una parcela de cacao con relieve ondulado y disminuye un relieve plano (Cuadro 8). Cuadro 8. Variables de relieve del cuadro de muestreo y su relación con los polinizadores Variable dependiente Variable Relación Valor de P Total de Relieve ondulado 0,00518 + polinizadores Relieve plano 0,00518 - Dasyhelea Relieve ondulado Relieve plano + - 0,01917 0,0192 Atrichopogon Relieve ondulado Relieve plano + - 0,0252 0,0252 4.3.2 Influencia de la composición botánica del SAF de cacao sobre los polinizadores Las abundancias de cacao, maderables, frutales, palmáceas y musáceas mostraron relaciones estadísticamente significativas con el total de insectos polinizadores. La relación entre la abundancia de árboles de cacao y los polinizadores fue positiva, mostrando que hay más polinizadores cuando aumentan los árboles de cacao. Mientras que para las abundancias de árboles maderables, frutales, palmáceas y musáceas fue negativa, es decir que a mayor abundancia de estos, menores poblaciones de polinizadores (Figura 13). Para el género Forcipomyia se encontró relación positiva con los árboles de cacao, mientras que para árboles maderables, musáceas, y frutales se encontró una relación negativa. Para el género Dasyhelea se encontró una relación positiva con los árboles de cacao y negativa con las musáceas (Cuadro 9). 32 Cuadro 9. Variables de la composición botánica que mostraron relación con los insectos polinizadores Variable Valor dependiente Variable Relación p Densidad de Cacao 0,0456 + Total de Densidad de Maderables 0,027020 polinizadores Densidad de Musáceas 0,000413 Densidad de Frutales otr 0,00119 Densidad de Palmáceas 0,00336 - Forcipomyia Dasyhelea Densidad de Cacao Densidad de Musáceas Densidad de Frutales y otros Densidad de Maderables + - 0,00524 1,29e-06 0,001754 4,53e-05 Densidad de Cacao Densidad de Musáceas + - 1,18e-06 0,03335 33 a) b) 20 Total de polinizadores Total de polinizadores 20 15 10 5 15 10 5 0 0 0 200 400 600 800 1000 0 1200 Densidad de cacao ha-1 c) 200 300 400 d) 20 20 Total de polinizadores Total de polinizadores 100 Densidad de árboles maderables ha-1 15 10 5 15 10 5 0 0 0 100 200 300 400 500 600 700 Densidad de musaceas ha-1 0 100 200 300 400 500 Densidad de árboles frutales ha -1 e) Total de polinizadores 20 15 10 5 0 0 20 40 60 80 100 120 140 Densidad de palmáceas ha-1 Figura 13. Regresiones entre el total de polinizadores y variables de la composición botánica. Cada grafico representa la regresión de una variable de composición botánica: a) densidad de cacao ha-1; b) densidad de árboles maderables ha-1; c) densidad de musáceas ha-1; d) densidad de árboles frutales ha-1; e) densidad de palmáceas ha-1. 34 4.4 Influencia de las coberturas del suelo en SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores Las coberturas de suelo con gramíneas herbáceas y rastreras, piedras, leñosas, suelos desnudos, hojarasca y otros (frutas) mostraron relación estadísticamente significativa sobre la abundancia total de polinizadores. Mostrándose una relación negativa con el porcentaje de cobertura de gramíneas herbáceas y rastreras, piedras, leñosas y suelo, es decir, a mayor cantidad del porcentaje de estas coberturas menor cantidad de polinizadores. Sin embargo el porcentaje de hojarasca y otros mostraron una relación positiva sobre el total de polinizadores. Es decir que a mayor cantidad de estas coberturas aumenta la cantidad de polinizadores (Cuadro 10), (Figura 14). A nivel de géneros las coberturas de suelo con gramínea, piedra, leñosas y suelo desnudo mostraron relación negativa con Forcipomyia, mientras que el porcentaje de las coberturas con hojarascas y otros mostraron una relación positiva. Para el género Dasyhelea se encontró relación positiva con el porcentaje de coberturas de hojarasca. Para el género Atrichopogon se encontró relación negativa con el porcentaje de suelo desnudo y positiva con musgos y helechos, (Cuadro10). Cuadro 10. Variables de cobertura que mostraron relación con los insectos polinizadores Variable Valor dependiente Variable Relación p GaHerras*(%) 4,32e-08 Piedras (%) 0,0157 Total de Leñosas (%) 0,0341 e-06 polinizadores Suelo (%) 3,42 Hojarasca (%) 7,13e-12 + Otros (%) 0,000188 + GaHerra (%) Piedras (%) Suelo (%) Hojarasca (%) Otros (%) + + 4,32e-08 0,0398 4,92e-05 8,23e-11 9,14e-06 Hojarasca (%) Suelo (%) Atrichopogon MusHe (%) *GaHerras: Gramíneas herbáceas y rastreras + + 0,02567 0,0305 3,06e-05 Forcipomyia Dasyhelea 35 a) b) 20 Total de polinizadores Total de polinizadores 20 15 10 5 0 15 10 5 0 0 20 40 60 80 100 0 1 2 3 4 5 6 Cobertura de piedras (%) Cobertura de Gaherras (%) c) d) Total de polinizadores 20 15 10 5 0 0 2 4 6 8 Cobertura de leñosas (%) e) f) Total de polinizadores 20 15 10 5 0 0 20 40 60 80 100 Cobertura de hojarasca (%) Figura 14. Regresión entre el total de polinizadores y variables de coberturas de suelo. Cada grafico representa la regresión de una variable de cobertura: a) gramíneas herbáceas y rastreras (%); b) piedras (%); c) leñosas (%); d) suelo desnudo (%); e) hojarasca (%); y f) otros(frutas) (%). 36 4.5 Influencia del porcentaje de humedad de la hojarasca sobre la abundancia de polinizadores Se encontró relación estadísticamente significativa del porcentaje de humedad de la hojarasca con el total de insectos polinizadores y a nivel de géneros para Dasyhelea y Atrichopogon. La relación fue positiva, es decir que a mayor humedad en la hojarasca mayor abundancia de polinizadores (Figura 15). Para el género Forcipomyia no se encontró relación con el porcentaje de humedad de la hojarasca (Cuadro 11). Cuadro 11. Porcentaje de humedad y su relación con los insectos polinizadores Variable Valor dependiente Variable Relación p Total de polinizadores Humedad (%) + 0,0355 Dasyhelea Humedad (%) + 0,02570 Atrichopogon Humedad (%) + 0,01136 Total de polinizadores 20 (Y) 15 10 5 0 (X) 0 20 40 60 80 100 Humedad de la hojarasca (%) Figura 15. Regresión entre el total de polinizadores y el porcentaje de humedad de la hojarasca. 37 4.6 Determinación de la relación entre producción potencial del los SAF de cacao y abundancia de polinizadores El total de insectos polinizadores mostró relación sobre el porcentaje de flores polinizadas con una relación positiva. Es decir que a mayor cantidad de insectos polinizadores mayor cantidad de flores polinizadas (Figura 16). A nivel de género, solo Forcipomyia mostró relación sobre el total de flores polinizadas, con una relación positiva. Es decir que a mayor cantidad de este polinizador mayor cantidad de flores polinizadas. Para los géneros Dasyhelea y Atrichopogon no se encontró relación positiva con el porcentaje de flores polinizadas (Cuadro 12). Cuadro 12. Porcentaje de flores polinizadas y su relación con los insectos polinizadores Valor Variable dependiente Variable Relación p % de flores polinizadas Total de polinizadores 0,002670 + % de flores polinizadas Forcipomyia 0,001277 + Total de polinizadores 20 (Y) 15 10 5 0 0 10 20 30 40 (X) (X) 50 Porcentaje de flores polinizadas Figura 16. Regresión entre el total de polinizadores y el porcentaje de flores polinizadas. 38 La diferencia entre la cantidad de granos de polen entre flores con jaula y flores sin jaula (expuestas a los polinizadores) fue claramente evidenciada. Encontrándose flores polinizadas solo en aquellas expuestas a los insectos polinizadores (sin jaula), producto de una mayor cantidad de granos de polen. En las flores enjauladas la presencia de granos de de polen fue casi nula (Figura 17). El mayor porcentaje de flores polinizadas se encontró en parcelas con presencia de insectos polinizadores, sin embargo un menor porcentaje también se encontró en parcelas con ausencia de insectos polinizadores (Cuadro 13). (Y) (X) Figura 17. Cantidad de granos de polen observados bajo el microscopio, en flores enjauladas y flores sin jaula. Cuadro 13. Porcentaje de flores polinizadas con presencia o ausencia de polinizadores en las parcelas N. de flores con ≥ 25 Porcentaje de Cantidad de parcelas N. de flores granos de polen en el flores evaluadas estigma y/o pistilo polinizadas (%) 23 (con insectos polinizadores) 870 33 3,8 17 (sin insectos polinizadores 610 12 1,96 40 (total de parcelas) 1480 45 3 39 5 DISCUSION 5.1 Abundancia de Dípteros polinizadores (géneros: Dasyhelea y Atrichopogon) Forcipomyia, La abundancia de los tres géneros de polinizadores en cada una de las 23 parcelas con presencia de estos insectos es muy variable. Dado que se encontró un mínimo de 0,18 polinizadores por metro cuadrado hasta un máximo de 19,51, si transformamos estos valores a hectáreas podemos decir que la abundancia de polinizadores en estas parcelas puede estar desde un mínimo de 1800 polinizadores por hectárea hasta un máximo de 195100. Estas diferencias de abundancias por parcelas pueden estar dadas por la disponibilidad de hábitat ideal y necesarias para la reproducción de estos polinizadores como los son mantillos de hojarascas, cáscaras de cacao en descomposición y humedad en los cacaotales mencionadas por Kaufmann (1975). Otros estudios mencionan también la abundancia de polinizadores por hectárea. Por ejemplo Winder (1977) utilizando un muestreo de hojarasca y colocándolas en trampas de emergencia para la captura de polinizadores adultos encontró poblaciones desde 3000 polinizadores por hectárea hasta 300000 en cacaotales de Brasil. La abundancia de cada uno de los tres géneros de polinizadores en estudio por kilogramo de hojarasca húmeda fue menor con el género Forcipomyia. Encontrándose para el género Forcipomyia una media de 2,87 individuos por kilogramo de hojarasca húmeda, menor a la encontrada para los géneros Dasyhelea y Atrichopogon que presentaron medias de 3,40 individuos por kilogramo de hojarasca húmeda respectivamente. De aquí se puede deducir que los géneros Dasyhelea y Atrichopogon aun que más escasos que Forcipomyia por metro cuadrado son más abundantes por kilogramo de hojarasca húmeda. Esto sugiere que tanto el género Dasyhelea y Atrichopogon tienen más afinidad por la humedad de la hojarasca que el género Forcipomyia. 40 Influencia del contexto local de los SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores 5.2 5.2.1 Tipo de Relieve, la pendiente y su orientación y la altitud Los resultados en este estudio muestran una relación entre cacaotales ubicados en diferentes tipos de relieves con la abundancia de insectos polinizadores. En donde los cacaotales en fondos de valle presentan una relación negativa con respecto al total de polinizadores y también para el género Forcipomyia, mostrando que las poblaciones de estos insectos son menores en estas condiciones de relieve, esta relación negativa pude estar dada en conjunto con otros factores ya que es posible que capas de aire caliente durante el día tiendan a depositarse en estas hondonadas e influyan aumentando la temperatura y humedad del hábitat de los insectos, los cuales son afectados negativamente por las manifestaciones meteorológicas de mayor calor o temperatura (Soria 1979, Narváez y Marín 1996). Por el contrario para cacaotales ubicados en zonas de llanura se encontró relación positiva con el género Forcipomyia, esto podría estar dado por que en época lluviosa estas áreas son más propensas a inundaciones, lo cual le proporciona a este insecto mayor disponibilidad de agua en el suelo y un hábitat más húmedo, creándose mejores condiciones para su reproducción (Soria 1979). Otras relaciones positivas encontradas fuero las zonas de pendiente y la altitud con la abundancia del género Dasyhelea. Esto puede estar dado por las condiciones de mayor precipitación y menor temperatura característico en zonas de mayor altitud, lo cual crea mejores condiciones de hábitat para este género. Sin embargo la altitud muestra una relación negativa con el género Atrichopogon, lo cual podría deberse más que a una influencia de altitud, a la escases de este género en los cacaotales, el cual se encontró solo en 5 cacaotales de zonas bajas y en menos poblaciones que los otros dos géneros. Los cacaotales con una pendiente más inclinada y una orientación de la pendiente mirando hacia el norte mostraron una relación positiva con el total de polinizadores. Esto podría estar dado por el efecto de la umbría (laderas mirando hacia el norte en el hemisferio norte) que resultaría en parcelas con una menor insolación y calor con respecto a las ubicadas por ejemplo hacia el sur donde los rayos solares llegan al suelo más próximos a la 41 perpendicularidad que en las umbrías (Alcaraz 2010). Posiblemente esta situación de menos calor en las parcelas con pendientes hacia el norte podría estar contribuyendo en un clima con niveles de temperatura más adecuado para los insectos polinizadores, lo cual beneficia su sobrevivencia en los cacaotales. Según Kaufman (1975a) los insectos polinizadores (ceratopogónidos) necesitan un clima que genere un hábitat húmedo y fresco para su reproducción. 5.2.2 Uso de suelo El porcentaje de uso de suelo con potreros que rodea a los SAF de cacao mostró relación negativa con el total de polinizadores. Esto pudiera estar dado porque en estos usos de suelo la escasa vegetación arbórea y complejidad estructural no crea condiciones de sitio (cantidades suficientes de hojarascas en el suelo) necesarios para la reproducción de estos insectos y además que los niveles de temperatura elevados por la escases de vegetación pueden estar influyendo negativamente en la temperatura del SAF de cacao y este a su vez en el microhábitat de los insectos polinizadores. Según Narváez y Marín (1996) los polinizadores buscan aquellos sitios donde las temperaturas no sean tan adversas y puedan afecten negativamente su ciclo fisiológico. El porcentaje de herbáceas que rodea el SAF de cacao mostró relación negativa con los géneros Dasyhelea y Atrichopogon. Posiblemente por que estos dos géneros sean más sensibles a las influencias de las temperaturas en el sitio donde viven ya que los usos de suelos con herbáceas caracterizados por solo tener plantas de tallos no leñosos y de poca altura pudiera estar influyendo en un ambiente mas hostil para los insectos que aun el porcentaje de uso de suelo con potreros, y sus ciclos fisiológicos se ven afectados por esto. Por otro lado el porcentaje de uso de suelo con musáceas mostró relación negativa con el género Forcipomyia, posiblemente porque la planta de musáceas como tal no genera ningún beneficio para este género y por el contrario pudieran estar hospedando algún enemigo natural para este como por ejemplo hormigas, colémbolas, acaros los cuales se alimentan de las larvas de Forcipomyia (Kaufmann 1975a). Las parcelas de observación que están rodeadas de más cacao mostraron una relación positiva con el total de polinizadores y con el género Forcipomyia mostrando que en un 42 contexto con más cacao la abundancia de polinizadores es mayor, dado que existe más cantidad de árboles de cacao con mayor oferta de flores disponibles para alimentar los insectos adultos y también con más oferta de hojarasca que favorece el hábitat para reproducción. El porcentaje de uso de suelo con granos y tubérculos y musáceas que rodea el área de muestreo también presento una relación positiva con el género Atrichopogon, esto puede estar dado por que estos insectos utilizan las brácteas de estas plantas para ovopositar ya que en estas se forman pequeños cuerpos de agua. Los estudios con respecto a la influencia tanto del contexto paisajístico como de usos de suelo alrededor de los SAF de cacao sobre los polinizadores (Ceratopogónidos: Forcipomyia, Atrichopogon y Dasyhelea) son escasos. Algunos investigadores realizaron estudios sobre la ecología de estos insectos pero solo a nivel de su hábitat dentro del cacaotal, como son los realizados por Kaufmann (1975a), Winder (1977) , Soria (1979), Young (1982), Azhar y Wahi (1984), Influencia de la estructura de SAF de cacao sobre la abundancia de polinizadores 5.3 5.3.1 Relieve en el cuadro de muestreo Los resultados demostraron relación significativa entre el relieve (ondulado, plano) del cuadro de muestreo y los insectos polinizadores. La relación del relieve ondulado con los insectos polinizadores fue positiva, posiblemente porque en relieve ondulado se forman hondonadas que pueden almacenas hojarascas en descomposición y humedad, lo cual generaría las condiciones de microhábitat necesarias para criaderos de insectos polinizadores. En el caso del relieve plano la relación fue negativa, aquí podríamos decir lo contrario de lo anterior, es decir que por ser un relieve plano cualquier escorrentía podría arrastrar el total de hojarasca y material vegetal en descomposición dejando la parcela sin sitios potenciales para criaderos de insectos polinizadores. 5.3.2 Influencia de la composición botánica del SAF de cacao sobre los polinizadores Los resultados en el estudio mostraron relación significativa entre la abundancia de cacao, maderables, musáceas, frutales y otros y palmáceas con los insectos polinizadores. La 43 abundancia de cacao mostró una relación positiva con el total de polinizadores y con los géneros Forcipomyia y Dasyhelea, esto dado que al aumentar la cantidad de árboles de cacao hay mayor cantidad de flores de cacao y los insectos polinizadores se sienten atraídos por estas puesto que se alimentan de sus fluidos (Kaufman 1973), además que si hay más árboles de cacao también habrá tendencia de tener más hojarasca, ambas razones motivarían el incremento poblacional de insectos polinizadores. Sin embargo, con la abundancia de maderables, musáceas, frutales y otros y palmáceas, se da una relación negativa con la abundancia de polinizadores. Esto puede estar dado por que al aumentar la cantidad de estos árboles aumenta la cantidad de sombra dentro del cacaotal, lo cual contribuye a que la planta de cacao produzca menos flores y esta poca oferta de flores desalientan el crecimiento de insectos polinizadores dentro de la plantación de cacao. Es decir, el efecto negativo aquí no es directamente por la abundancia de otras especies aparte del cacao, sino de un exceso de cobertura de sombra que pueden estar proyectando sobre el cacaotal. Young (1983) menciona que los ciclos poblacionales de muchos insectos dependen del alimento proporcionado por las plantas. Otros estudios realizados por Young (1982) mencionan que la abundancia de polinizadores además de ser afectada por la disponibilidad de sitios de reproducción, estos también se ven afectados por las cubiertas de sombra, en donde cacaotales con mucha sombra producen menos flores y esto desalienta el crecimiento de poblaciones de insectos polinizadores. En el caso de la musáceas, estudios realizados por Soria et al. (1981) sugieren que troncos de banano son un importante sito de crianza para los estados inmaduros de insectos polinizadores. No obstante, los resultados de este estudio muestran que las poblaciones de estos insectos polinizadores tienen relación negativa con la abundancia de musáceas. De esto se puede deducir que de nada sirve para los insectos polinizadores tener las plantas de musáceas en el cacaotal si no son cortados los pseudotallo en trozos (en forma de rodajas), en los cuales se forman compartimientos o cámaras donde se acumula el agua y de esta forma poder ser utilizados como sitio para poner sus huevos, y que por el contrario estas plantas están siendo hospedaras de enemigos naturales de polinizadores como las hormigas, ácaros, colémbolos los cuales se alimentan de sus larvas (Kaufmann 1975). Esto resalta la importancia de cortar los pseudotallos de musáceas en trozos si se quiere aumentar poblaciones de 44 polinizadores del cacao, lo cual es reportado por varios autores como sito de reproducción para los insectos polinizadores (Soria y Chapan 1981, Young, 1983, Soria et al. 1981). 5.3.3 Influencia del porcentaje de las coberturas del suelo en los SAF de cacao, sobre la abundancia de polinizadores Los resultados obtenidos en este estudio muestran que existen relaciones significativas entre los diferentes tipos de cobertura del suelo de los SAF de cacao y la abundancia de insectos polinizadores de este cultivo. Para la abundancia de los tres géneros de polinizadores (Forcipomyia spp., Dasyhelea spp., Atrichopogon spp.) se encontró relaciones negativas con las coberturas como gramíneas herbáceas y rastreras, piedras, leñosas y suelo desnudo, dado que en estos tipos de coberturas los insectos no encuentran los requerimientos alimenticios ideales como microorganismos, los cuales son necesarios para alimentarse en sus estados inmaduros (huevo, larva, pupa), por consiguiente, no utilizarían estos sitios para ovopositar. Besemer y Soria (1978) mencionan que las larvas de estos insectos se alimentan principalmente de bacterias que se encuentran en la biomasa en descomposición. Por otra parte las coberturas con hojarasca y otros (frutas en descomposición) presentan una relación positiva con la abundancia de los tres géneros de polinizadores, lo que muestra que estos tipos de coberturas son el hábitat ideal para la reproducción de estos insectos. Principalmente por que en el mantillo de hojarasca y frutas en descomposición que propician la proliferación de hongos y bacterias, ofrecen un excelente sustrato para la reproducción de los insectos polinizadores (Winder y Silva 1972, Winder 1977, INIAP 1987). Las relaciones entre las coberturas del suelo como la hojarasca y las frutas en descomposición (cascaras de cacao) ha sido reportada por varios autores como sitio ideal para los insectos polinizadores. Azhar y Wahi (1984) mencionan que un hábitat con buena sombra, cascaras de cacao en descomposición y con abundante hojarasca forma un sitio ideal para incrementar la abundancia de insectos polinizadores (ceratopogónidos). Kaufmann (1975) también menciona que frutas en descomposición (cascaras de cacao y otros) son excelentes criaderos para aumentar las poblaciones de estos insectos polinizadores. 45 5.3.4 Influencia del porcentaje de humedad de la hojarasca sobre la abundancia de polinizadores Los resultados encontrados en este estudio muestran que existe una relación positiva entre el porcentaje de humedad de la hojarasca del suelo y la abundancia de polinizadores. Indicando que a medida que aumenta la humedad de la hojarasca, aumenta también la abundancia de polinizadores. Esto se debe principalmente a que estos insectos polinizadores requieren de un hábitat húmedo para reproducirse y alimentar a sus larvas y huevos (Kaufmannn1975, Azhar y Wahi 1984), en donde un “mulch” de hojarasca con suficiente humedad les proporciona las condiciones adecuadas para realizar esta actividad. Estudios realizados por Winder (1977) también encontraron relación positiva entre la humedad el suelo y la abundancia de polinizadores. Encontrando que las mayores poblaciones de insectos polinizadores de la familia ceratopogonidae estaban correlacionadas con mayor humedad del suelo y las menores poblaciones con la menor humedad del suelo. 5.4 Determinación de la relación entre producción potencial del los SAF de cacao y abundancia de polinizadores Considerando que la polinización natural del cacao es un factor limitante de la producción de cacao (Winder 1977), se determinó estimar el porcentaje de flores polinizadas y fecundadas en cada parcela evaluada. Los resultados obtenidos en este estudio evidencian una relación positiva entre la abundancia de insectos polinizadores y el porcentaje de flores polinizadas. Esto quiere decir que a mayor abundancia de polinizadores hay mayor cantidad de flores polinizadas, las cuales estarían determinando la producción potencial de los árboles de cacao. A nivel de géneros, Forcipomyia fue el único que presentó relación con el porcentaje de flores polinizadas. Esto muestra la importancia de este género y su eficiencia en la polinización de flores de cacao, lo cual coincide con lo reportado por otros investigadores como Ibrahim (1987). Esta capacidad polinizadora que tiene el género Forcipomyia, aparte que fue el género que se encontró en mayor abundancia y en más SAF de cacao, se debe también a que tiene el tamaño adecuado (tórax 0,16 mm de ancho y 1,0 mm de largo) para 46 transportar la cantidad de granos de polen necesario para polinizar una flor de cacao (Kaufmann 1975). Otros estudios han sugerido la importancia de los polinizadores sobre la producción de cacao. Por ejemplo Soria (1980, 1979) menciona que los insectos polinizadores son un complemento necesario para aumentar la producción de cacao por unidad de superficie y que la polinización y otras fases reproductivas del cacao son dependientes en gran significado de la presencia de los insectos polinizadores en el campo, en especial el género Forcipomyia. Asimismo, Ibrahim (1987), al igual que en esta investigación, encontró relaciones positivas entre la abundancia de polinizadores y el porcentaje de flores polinizadas, lo cual sugiere que a parte del manejo y enfermedades en las plantaciones de cacao, la polinización también es un factor que tiene influencia en el rendimiento del cultivo. Es importante resaltar que la abundancia de polinizadores en el cacaotal no es por si sola la única solución para aumentar la producción. Ya que el servicio ecosistémico (polinización) que nos brinda, llega solamente hasta transportar de la antera al estigma y/o pistilo los suficientes números de granos de polen para que la flor de cacao sea fertilizada, lo cual refleja de alguna manera la producción potencial de los cacaotales. A partir de este proceso intervienen otros factores como la fertilidad de suelos, enfermedades, manejo de la plantación y otros que no dejan que esa producción potencial llegue a ser la producción real durante la cosecha. Gran parte de los frutos se pierden por marchitamiento o por enfermedades, después de que los polinizadores cumplen con su trabajo, por lo cual es función del productor aprovechar la producción potencial, lo cual no se da en Bocas del Toro y por eso hay bajos rendimiento. Por tanto se puede decir que los polinizadores están cumpliendo con su parte ya que también en observaciones se puede ver gran número de pequeños frutos pero la mayoría marchitos o dañados. Sin embargo también pueden existir árboles sin frutos pero esto podría ser mas por la incompatibilidad. 47 6 CONCLUSIONES  En los SAF de cacao de Bocas del Toro se pueden encontrar poblaciones totales de los tres géneros de polinizadores (Forcipomyia spp., Dasyhelea spp. y Atrichopogon spp.) muy variables, que van desde 0,18 por metro cuadrado hasta 19,5. De los tres géneros el más importante fue Forcipomyia porque fue identificado en más parcelas, presentó mayor abundancia y relación positiva con el porcentaje de flores polinizadas/fecundadas.  Se encontró relación estadísticamente significativa de variables del contexto local con la abundancia de insectos polinizadores. Los SAF de cacao en zonas de pendientes con mayor altitud y orientación hacia el norte tienden a tener relación positiva con la abundancia de polinizadores. En cuanto a los usos de suelo que rodean los SAF de cacao, hay una relación positiva entre la abundancia de polinizadores con los usos de suelo con más cacao y negativa con el uso de suelo con potreros y herbáceas.  Dentro de los SAF de cacao la abundancia de insectos polinizadores tiene relación positiva con la abundancia de árboles de cacao y relación negativa con la abundancia de maderables, frutales, musáceas y palmáceas. Pero esto no significa que la abundancia de especies del dosel sea perjudicial para los polinizadores, sino que lo que puede estar influyendo negativamente es el exceso de sombra.  Las distintas coberturas de suelo afectaron significativamente la abundancia de insectos polinizadores. En donde las coberturas con hojarascas y frutas en descomposición mostraron ser el mejor microhábitat para la reproducción de estos insectos. El porcentaje de humedad de la hojarasca se considera uno de los factores más determinantes para favorecer a la abundancia de polinizadores, en especial con los géneros Dasyhelea y Atrichopogon. Por el contrario, coberturas con gramíneas herbáceas y rastreras, piedras, troncos, suelo desnudo entre otros mostraron ser las coberturas menos ideales para las poblaciones de los polinizadores en estudio. 48  Las poblaciones de insectos polinizadores, en especial del género Forcipomyia, tienen una influencia positiva sobre la producción potencial de los SAF de cacao, como consecuencia de un mayor porcentaje de flores polinizadas/fecundadas. Sin embargo es importante mencionar que esa producción potencial no se ve reflejada en los rendimientos de los cacaotales producto de otros factores como fertilidad del suelo, enfermedades y otros. 49 7 RECOMENDACIONES  Aunque en esta investigación se encontraron efectos del contexto local, sería recomendable comprobar estas relaciones a través de un muestro de insectos más intensivo que contemple varias épocas del año (seca y lluviosa).  Se recomienda mantener y/o mejorar, y proteger las coberturas con suficiente hojarasca y restos de frutas en descomposición de los SAF de cacao ya que estos son utilizados por los insectos polinizadores (Forcipomyia, Dasyhelea y Atrichopogon) como sitios de criaderos, dado que les proporciona las condiciones de microhabitat necesarias para su reproducción.  Si se quiere aumentar la población de polinizadores para aumentar la producción de cacao se debe considerar la recomendación anterior, además de otras recomendaciones como repartir trozos de pseudotallos de musáceas por todo el cacaotal. Pero esto debe estar acompañado de otras prácticas como el mejoramiento de la fertilidad del suelo, regulación de sombra y control de enfermedades. La abundancia de polinizadores por sí sola no es la solución.  Ante la escases de insectos polinizadores en muchas de las parcelas evaluadas durante este estudio, se sugiere que para futuras investigaciones, se aumente la intensidad del muestreo con una mayor frecuencia, que permita cubrir los diferentes momentos dentro del ciclo de producción en los que la polinización juegan un papel determinante. 50 8 BIBLIOGRAFÍA Alexander, M.P. 1980. A versatile stain for pollen, fungi yeast and bacteri. Stain Technology. 55: 13-18. Aranzazu, HF; Martinez, GN y Rincon, DG. 2008. Autocompatibilidad e intercompatibilidad Sexual de Materiales de Cacao. Modelos para el empleo de los materiales de cacao más usados en Colombia utilizando los mejores porcentajes de intercompatibilidad. Bucaramanga, CO. 24 p. 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Modelos de regresión para variables del contexto local Variable Total Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon =0,5563+(0.7173*Rondulado) Probabilidad de ocurrencia 0,93 =1,0947+(-0.3812*TFOVA) 0,92 =-0.082320+(0.050489*Pendi) 0,90 =0.7607864+(0.0020531*OrPen) 0,92 =1.2736+(-0.7174*Rplan) 0,93 =0.8079+(-0.7304*FOVA) 0,82 =-0.376127+(0.046372*Pendi) 0,80 =0.4307+(0.5866*LLANU) 0,82 =-2.867+(2.520*Rondu) 0,23 =-1.6909+(1.4707*TPEND) 0,29 =-1.493381+(0.003824*Altit) 0,32 =-1.979743+(0.006464*OrPen) 0,21 =-2.09899+(0.05098*Pendi) 0,26 =-0.3466+(-2.5204*Rplan) 0,22 =-2.4583+(1.3225*Rondu) 0,17 =-0.196146+(-0.007562*Altit) 0,23 =-2.744030+(0.007952*OrPen) 0,12 =-3.65207+(0.07942*Pendi) 0,10 =-1.1357+(-1.3226*Rplan) 0,17 Modelo 56 Anexo 2. Modelos de regresión para las variables de usos de suelo Variable Total Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon =1.08697+(-0.08318*Potrero) Probabilidad de ocurrencia 0,87 =0.152784+(0.012951*Cacao) 0,92 =-0.590337+(0.018365*Cacao) 0,81 =1.01403+(-0.04840*Musac) 0,79 =-0.9786+(-1.1858*Herba) 0,12 =-1.7892+(0.3443*GaTub) 0,19 =3.06397+(0.09052*Musac) 0,99 =-1.1428+(-1.5181*Herb) 0,07 Modelo Anexo 3. Modelos de regresión para las variables de composición botánica Variable Total Forcipomyia Dasyhelea Modelo = -0.337214+(0.022901*ACacao) =1.690753+(-0.005959*Mader) =1.393893+(-0.009802*Fruotr) =1.201719+(-0.012568*Palma) =-0.424293+(0.017960*Acacao) =1.532002+(-0.005053*Pmusa) =1.156912+(-0.014605*Fruotr) =1.683974+(-0.009456*Mader) =-4.69238+(0.05213*ACacao) =-2.159104+(0.002918*PMusa) Probabilidad de ocurrencia 0,91 0,91 0,87 0,91 0,81 0,74 0,69 0,78 0,14 0,20 57 Anexo 4. Modelos de regresión para las variables de cobertura de suelo Variable Total Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon Modelo =1.850613+(-0.040546*GaHerras) =1.0822+(-0.5582*Piedra) =1.0755+(-0.3149*Lenos) =1.52245+(-0.07707*Suelo) =-1.579761+(0.043157*Hojar) =0.72134+(0.26452*Otros) =1.635734+(-0.050693*GaHerras) =0.7012+(-0.5574*Piedr) =1.21099+(-0.09357*Suelo) =-2.728567+(0.054675*Hojar) =-0.20264+(0.37420*Otros) =-3.18989+(0.03158*Hojar) =-0,2828+(-0.2329*Suelo) =-4,39820+(0.16822*MusHe) Probabilidad de ocurrencia 0,87 0,91 0,92 0,87 0,84 0,92 0,71 0,80 0,71 0,65 0,66 0,18 0,06 0,04 Anexo 5. Modelos de regresión para el porcentaje de humedad Variable Modelo Probabilidad de ocurrencia Total de polinizadores Forcipomyia Dasyhelea Atrichopogon =0.019816+(0.015658*Humed) No hay modelo =-3.70442+(0.03607*Humed) =-12.29505+(0.15883*Humed) 0,92 -------0,18 0,05 Anexo 6. Modelos de regresión para flores polinizadas Variable Modelo Flores polinizadas Flores polinizadas =0.79512+(0.05955* Total polinizadores) =0.85272+(0.05885* Forcipomyia) Probabilidad de ocurrencia 0,42 0,94 58